Besouros (Insecta, Coleoptera) como polinizadores no Brasil: perspectivas no uso sustentado e conservação na polinização

Resumo

Os besouros correspondem a um dos mais importantes grupos de insetos polinizadores, envolvidos de forma direta com o sucesso reprodutivo de não menos que 2.000 espécies de angiospermas. Pequenos besouros polinizadores das famílias Chrysomelidae, Curculionidae, Nitidulidae e Staphylinidae, além de escarabeídeos da tribo Cyclocephalini (Scarabaeidae, Dynastinae), são visitantes florais especializados de palmeiras, anonáceas e aráceas em ecossistemas naturais e agrossistemas do Brasil. Há, contudo, uma carência generalizada de informações acerca do grupo e aqui sintetizamos o status atual de sua biologia e das suas relações com plantas nativas e introduzidas, destacadamente daquelas de interesse econômico no país. A perda de habitats naturais e uso de práticas agrícolas inadequadas são os principais riscos às espécies polinizadoras. Medidas conservacionistas devem incluir a manutenção de áreas com cobertura vegetal nativa e iniciativas a criação destes insetos em cativeiro.

Abstract

Beetles are among the most important of all pollinating insects and are directly involved with the reproductive success of no less than 2,000 species of angiosperms. Small pollinating beetles of the families Chrysomelidae, Curculionidae, Nitidulidae e Staphylinidae, along with larger-sized scarabs of the tribe Cyclocephalini (Scarabaeidae, Dynastinae) are specialized flower visitors of palms, annonas and aroids in natural ecosystems and agrosystems in Brazil. However, there is a generalized lack of information about these insects and here we synthesize the current status of their biology and associations with both native and introduced plant species, emphasizing on those of economic interest. Loss of natural habitats and the use of inadequate crop management techniques are the biggest threats to pollinating species. Conservationist approaches should include the upkeep of areas with original vegetation cover and initiatives for the captivity breeding of these insects.

Autores

MSc. Artur Campos Dália Maia é Doutorando pelo Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia) da Universidade Federal da Paraíba e da École Doctorale SEVAB, Université Paul Sabatier. E-mail: arturmaia@gmail.com
MSc. Airton Torres Carvalho é Doutorando pelo Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia) da Universidade Federal da Paraíba. E-mail: carvalhoairton@yahoo.com.br
Dr. Hipólito Ferreira Paulino-Neto é Pós-Doutorando pelo Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo. E-mail: hipolitopaulino@yahoo.com.br
Dr. Clemens Schlindwein é Professor no Centro de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Pernambuco. E-mail: schlindw@gmail.com

Referências

ALBUQUERQUE, L. S. C. Desenvolvimento biológico de Cyclocephala paraguayensis marginella Endrödi, 1966 (Scarabaeidae: Dynastinae: Cyclocephalini). 2009. Monografia (Graduação) - Biologia, Universidade Federal de Pernambuco, Recife. 2009.

ALMEIDA, S. P.; SILVA, J. A.; RIBEIRO, J. F. Aproveitamento alimentar de espécies nativas dos Cerrados: araticum, baru, cagaita e jatobá. Planaltina: EMBRAPA-CPAC, 1987.

ANDERSON, A. Os nomes e usos de palmeiras entre uma tribo de índios Yanomama. Acta Amazonica, v. 7, n. 1, p. 5-13, 1977.

ANDERSON, A.; OVERAL, W.; HENDERSON, A. Pollination ecology of a forest-dominant palm (Orbignya phalerata Mart.) in Northern Brazil. Biotropica, v. 20, n. 3, p. 192-205, 1988.

ARAUJO, J. F.; ARAUJO, J. F.; ALVES, A. A. C. Instruções técnicas para o cultivo da pinha (Annona squamosa L.). Salvador: EBDA, 1999.

BALICK, M.; BECK, H. Useful palms of the world: a synoptic bibliography. Columbia: Columbia University Press, 1990.

BARTH, F. Insects and flowers: the biology of a partnership. New Jersey: Princeton University Press, 1991.

BERNHARDT, P. Convergent evolution and adaptive radiation of beetle-pollinated angiosperms. Plant Systematics and Evolution, v. 222, n. 1, p. 293-320, 2000.

BEUTEL, R. G.; LESCHEN, R. A. B. Coleoptera, Beetles. Volume 1: Morphology and Systematics (Archostemata, Adephaga, Myxophaga, Polyphaga partim). In: KRISTENSEN, N. P.; BEUTEL, R. G. (Ed.). Handbuch der Zoologie. Berlin: Walter de Gruyter, 2005.

BONAVENTURE, L. A cultura da cherimóia e de seu híbrido a atemóia. São Paulo: Editoral Nobel, 1999.

BRAGA-FILHO, J. R.; NAVES, R. V.; VELOSO, V. R. S.; CHAVES, L. J.; NASCIMENTO, J. L.; AGUIAR, A. V. Produção de frutos e caracterização de ambientes de ocorrência de plantas nativas de araticum no cerrado de Goiás. Revista Brasileira de Fruticultura, v. 31, p. 461-473, 2009.

BRAGA, R. Plantas do Nordeste, especialmente do Ceará. Fortaleza: Imprensa Oficial, 1960.

CAMPOS, R. S.; LEMOS, E. E. P.; OLIVEIRA, J. F.; FONSECA, F. K. P.; SANTIAGO, A. D.; BARROS, P. G. Polinização natural, manual e autopolinização no pegamento de frutos de pinheira (Annona squamosa L.) em Alagoas. Revista Brasileira de Fruticultura, v. 26, p. 261-263, 2004.

CARVALHO, R.; WEBBER, A. C. Biologia floral de Unonopsis guatterioides (ADC) RE Fr., uma Annonaceae polinizada por Euglossini. Revista Brasileira de Botanica, v. 23, n. 4, p. 421-425, 2000.

CAVALCANTE, T.; NAVES, R.; FRANCESCHINELLI, E.; DA SILVA, R. Polinização e formação de frutos em araticum. Bragantia, v. 68, n. 1, p. 13-21, 2009.

CAVALCANTE, T. R. M. Polinizações manual e natural da gravioleira (Annona muricata L.). 2000. Dissertação (Mestrado) - Entomologia, Universidade Federal de Viçosa, Viçosa. 2000.

COGEZ, X.; LYANNAZ, J. P. Manual pollination of sugar apple (Annona squamosa L.). Tropical Fruits Newsletter, v. 19, p. 5-6, 1996.

CROAT, T. A revision of Philodendron subgenus Philodendron (Araceae) for Mexico and Central America. Annals of the Missouri Botanical Garden, v. 84, n. 3, p. 311-704, 1997.

DUARTE, O.; ESCOBAR, O. Mejora del cuajado de chirimoya (Annona cherimola Mill.) cv. Cumbe, mediante polinización manual autogama y alogama. Proceedings of the Interamerican Society for Tropical Horticulture, v. 41, p. 162-165, 1997.

ENDRESS, P. Diversity and evolutionary biology of tropical flowers. Cambridge: Cambridge University Press, 1996.

ESCOBAR, W. Estudio de la biologia floral y polinizacion artifícial del guanabano Annona muricata L. en condociones del valle del Cauca, Colombia. 1985. Tese (Doutorado), Universidad Nacional Palmira. 1985.

FIGUEROA, M. Cultivo de la Guanabana. In: VIII Convencion Nacional de Fruticultores. Libro. 1981. p. 32.

FRANKLIN, F.; LAWRENCE, M.; FRANKLIN-TONG, V. Cell and molecular biology of self-incompatibility in flowering plants. International Review of Cytology, v. 158, p. 1-64, 1995.

GAZIT, S.; GALON, I.; PODOLER, H. The role of nitidulid beetles in natural pollination of Annona in Israel. Journal of the American Society for Horticulture Science, v. 107, n. 5, p. 849-852, 1982.

GENTY, P.; GARZÓN, A.; LUCCHINI, F.; DELVARE, G. Polinización entomófila de la palma africana en América tropical. Oléagineux, v. 41, n. 3, p. 99-112, 1986.

GEORGE, A. P.; NISSEN, R. J.; IRONSIDE, D. A.; ANDERSON, P. Effects of Nitilidud beetles on pollination and fruit set of Annona spp. hybrids. Scientia Horticulturae, v. 39, p. 289-299, 1989.

GIBERNAU, M. Pollinators and visitors of aroid inflorescences. Aroideana, v. 26, p. 66-83, 2003.

GOTTSBERGER, G. Some pollination strategies in neotropical savannas and forests. Plant Systematics and Evolution, v. 152, n. 1, p. 29-45, 1986.

______. Beetle pollination and flowering rhythm of Annona spp. (Annonaceae) in Brazil. Plant Systematics and Evolution, v. 167, n. 3, p. 165-187, 1989.

______. Flowers and beetles in the South American tropics. Botanica Acta, v. 103, n. 4, p. 360-365, 1990.

______. As anonáceas do cerrado ea sua polinização. Revista Brasileira de Biologia, v. 54, p. 391-402, 1994.

HENDERSON, A. A review of pollination studies in the Palmae. The Botanical Review, v. 52, n. 3, p. 221-259, 1986.

HENDERSON, A.; GALEANO, G.; BERNAL, R. Field guide to the palms of the Americas. New Jersey: Princeton University, 1997.

HILL, D. The economic importance of insects. Berlin: Springer-Verlag GmbH, 1996.

HOWARD, F.; MOORE, D.; GIBLIN-DAVIS, R.; ABAD, R. Insects on palms. New York: CABI Publishing, 2001.

IBGE. Levantamento sistemático da produção agrícola. www.sidra.ibge.gov.br/sidra/agro/agro.htm: IBGE, 2001.

KIILL, L.; COSTA, J. Biologia floral e sistema de reprodução de Annona squamosa L. (Annonaceae) na região de Petrolina-PE. Ciência Rural, v. 33, n. 5, p. 851-856, 2003.

KÜCHMEISTER, H.; WEBBER, A. C.; SILBERBAUER-GOTTSBERGER, I.; GOTTSBERGER, G. A polinização e sua relação com a termogênese em espécies de Arecaceae e Annonaceae da Amazônia Central. Acta Amazonica, v. 28, p. 217-245, 1998.

LAWRENCE, J.; HASTINGS, A.; DALLWITZ, M.; PAINE, T.; ZURCHER, E. Beetles of the World: A key and information system for families and subfamilie. Melbourne: CSIRO Publishing, 1999.

LEAL, F. Sugar apple. In: NAGY, S.; SHAW, P. E.; WARDOWSKI, W. F. (Ed.). Fruits of tropical and subtropical origin. Composition, properties and uses. Lake Alfred: FSS: FSS, 1990. p. 149-158.

LEDERMAN, I. E.; BEZERRA, J. E. F. Indução e polinização de anonáceas. In: SÃO JOSÉ, A. R.; SOUZA, I. V. B.; MORAIS, O. M.; REBOUCAS, T. N. H. (Ed.). Anonáceas: produção e mercado (pinha, graviola, atemóia e cherimóia). Vitória da Conquista: UESB-DFZ, 1997. p. 142-148.

LEMOS, E. E. P.; PEREIRA, P. C. C.; CAVALCANTE, R. L. R. Artificial Pollination of soursop (Annona muricata L.), to improve fruit yield and quality. In: Congresso Internacional de Anonáceas. Anais. 1999. p. 247-250.

LESCURE, J.; EMPERAIRE, L.; FRANCISCON, C. Leopoldinia piassaba Wallace (Arecaceae): a few biological and economic data from the Rio Negro region (Brazil). Forest Ecology and Management, v. 55, n. 1-4, p. 83-86, 1992.

LISTABARTH, C. Pollination of Bactris by Phyllotrox and Epurea. Implications of the palm breeding beetles on pollination at the community level. Biotropica, v. 28, n. 1, p. 69-81, 1996.

LORENZI, H. Árvores Brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas arbóreas nativas do Brasil. . Nova Odessa: Editora Plantarum, 1998.

LORENZI, H.; SOUZA, H.; CERQUEIRA, L.; COSTA, J.; FERREIRA, E. Palmeiras brasileiras e exóticas cultivadas. Nova Odessa: Instituto Plantarum, 2004.

MAIA, A. C. D.; SCHLINDWEIN, C.; MARTINS, C. F.; ALMEIDA, C. E. B. N.; ANDRADE, F. G. S.; ZANELLA, F. C. V. A polinização da gravioleira (Annonaceae) no Estado de Pernambuco. Brasília: Ministério do Meio Ambiente, no prelo.

MARINONI, R.; GANHO, N.; MONNÉ, M.; MERMUDES, J. Hábitos alimentares em Coleoptera (Insecta). Ribeirão Preto: Holos Editora Ltda., 2001.

MAYO, S.; BOGNER, J.; BOYCE, P. The genera of Araceae. Kew: Royal Botanic Gardens, 1997.

MELO, M.; POMMER, C.; KAVATI, R. Polinização artificial da atemóia com diversas fontes de pólen comparada com a natural. Bragantia, v. 61, n. 3, p. 231-236, 2002.

MORA-URPÍ, J.; SOLÍS-FALLAS, E. Polinización en Bactris gasipaes HBK (Palmae). Revista de Biología Tropical, v. 28, n. 1, p. 153-174, 1980.

MORTON, J. The Soursop or Guanabana (Annona muricata Linn.). Proceedings of Florida State Horticultural Society, v. 79, p. 355-366, 1966.

MOURA, J.; CIVIDANES, F.; SANTOS-FILHO, L.; VALLE, R. Polinização do dendezeiro por besouros no sul da Bahia. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v. 43, p. 289-294, 2008.

NADEL, H.; PEÑA, J. Identity, behavior, and efficacy of nitidulid beetles (Coleoptera: Nitidulidae) pollinating commercial Annona species in Florida. Environmental Entomology, v. 23, n. 4, p. 878-886, 1994.

NAGAMITSU, T.; INOUE, T. Cockroach pollination and breeding system of Ulvaria elmeri (Annonaceae) in a lowland mixed dipterocarp forest in Sarawak. American Journal of Botany, v. 84, p. 208-213, 1997.

NAGEL, J.; PEÑA, J. E.; HABECK, D. Insect pollination of Atemoya in Florida. Florida Entomologist, v. 72, p. 207-211, 1989.

NIETSCHE, S. Viabilidade dos grãos de pólen de flores de pinheira (Annona squamosa) em diferentes horários. Ciência e Agrotecnologia, v. 33, n. 2, p. 527-531, 2009.

NOGUEIRA, E. A.; MELLO, N. T. C.; MAIA, M. L. Produção e comercialização de Anonáceas em São Paulo-Brasil. Informações Econômicas, v. 35, n. 2, p. 51-54, 2005.

NORMAN, E.; RICE, K.; COCHRAN, S. Reproductive biology of Asimina parviflora (Annonaceae). Bulletin of the Torrey Botanical Club, v. 119, n. 1, p. 1-5, 1992.

OLIVEIRA, M.; COUTURIER, G.; BESERRA, P. Biologia da polinização da palmeira tucumã (Astrocaryum vulgare Mart.) em Belém, Pará, Brasil. Acta Botanica Brasilica, v. 17, n. 3, p. 343-353, 2003.

OSTROROG, D.; BARBOSA, A. Biologia reprodutiva de Geonoma brevispatha Barb. Rodr.(Arecaceae) em mata de galeria inundável em Uberlândia, MG, Brasil. Revista Brasileira de Botânica, v. 32, n. 3, 2009.

PAULINO-NETO, H. F.; OLIVEIRA, P. E. A. M. As Anonáceas e os besouros. Ciência Hoje, v. 38, p. 59-61, 2006.

PAULINO NETO, H. F. Um sistema em perigo. Ciência Hoje, v. 266, p. 61, 2009.

PINTO, A. C. Q.; GENÚ, P. J. C. Contribuição ao estudo técnico científico da graviola (Anonna muricata L.). In: VII Congresso Brasileiro de Fruticultura. Anais. 1984. p. 529-546.

PINTO, A. C. Q.; RAMOS, V. H. V. Graviola: formação do pomar e tratos culturais. In: SÃO JOSÉ, A. R.; SOUZA, I. V. B.; MORAIS, O. M.; REBOUÇAS, T. N. H. (Ed.). Anonáceas. Produção e mercado (pinha, graviola, atemóia e cherimólia). Vitória da Conquista: DFZ/UESB, 1997a. p. 94-104.

______. Melhoramento genético da graviola. In: SÃO JOSÉ, A. R.; SOUZA, I. V. B.; MORAIS, O. M.; REBOUÇAS, T. N. H. (Ed.). Anonáceas. Produção e mercado (pinha, graviola, atemóia e cherimólia). Vitória da Conquista: DFZ/UESB, 1997b. p. 55-60.

PINTO, A. C. Q.; RAMOS, V. H. V.; RODRIGUES, A. A. Floração, polinização, frutificação e produção. In: OLIVEIRA, M. A. S. (Ed.). Graviola. Produção: aspectos técnicos. Planaltina: Embrapa Informações Tecnológicas, 2001. p. 48-51.

PINTO, A. C. Q.; SILVA, E. M. Graviola para exportação: aspectos técnicos da produção. Brasília: FRUPEX/EMBRAPA., 1994. (Série Publicações Técnicas FRUPEX).

PROCTOR, M.; YEO, P.; LACK, A. The natural history of pollination. Oregon: Timber Press, 1996.

RIBEIRO, J. F.; BRITO, M. A.; SACLOPPI JUNIOR, E. J.; FONSECA, C. E. L. Araticum (Annona crassiflora Mart.). Jaboticabal: Embrapa Cerrados, 2000.

RICHARDS, A. Plant breeding systems. Londres: Chapman & Hall, 1997.

RODRIGUES, S. R.; NOGUEIRA, G. A. L.; ECHEVERRIA, R. R.; OLIVEIRA, V. S. Aspectos biológicos de Cyclocephala verticalis Burmeister (Coleoptera: Scarabaeidae). Neotropical Entomology, v. 39, p. 15-18, 2010.

RUBATZKY, V.; YAMAGUCHI, M. World vegetables: principles, production, and nutritive values. New York: Chapman & Hall, 1996.

SÃO JOSÉ, A. R. Aspectos gerais das Anonáceas no Brasil. In: SÃO JOSÉ, A. R.; SOUZA, I. V. B.; MORAIS, O. M.; REBOUÇAS, T. N. H. (Ed.). Anonáceas. Produção e mercado (pinha, graviola, atemóia e cherimólia). Vitória da Conquista: DFZ/UESB, 1997. p. 5-6.

SCARIOT, A.; LLERAS, E.; HAY, J. Reproductive biology of the palm Acrocomia aculeata in Central Brazil. Biotropica, v. 23, n. 1, p. 12-22, 1991.

SCHATZ, G. Some aspects of pollination biology in Central American forests. In: BAWA, K. S.; HADLEY, M. (Ed.). Reproductive ecology of tropical forest plants. Paris: Parthenon Publishing Group, 1990. p. 69-84.

SEATON, L. Perishability: the problem for cherimoya and soursop market growth. Fruit Trades Journal, v. 2, p. 16-32, 1988.

SEYMOUR, R.; WHITE, C.; GIBERNAU, M. Environmental biology: Heat reward for insect pollinators. Nature, v. 426, n. 6964, p. 243-244, 2003.

SILBERBAUER-GOTTSBERGER, I. Pollination and evolution in palms. Phyton, v. 30, n. 2, p. 213-233, 1990.

SILBERBAUER-GOTTSBERGER, I.; GOTTSBERGER, G.; WEBBER, A. Morphological and functional flower characteristics of New and Old World Annonaceae with respect to their mode of pollination. Taxon, v. 52, n. 4, p. 701-718, 2003.

SOARES, F. P.; PAIVA, R.; NOGUEIRA, R. C.; STEIN, V. C.; SANTANA, J. R. F. Marolo: uma frutífera nativa do cerrado. Universidade Federal de Lavras. Boletim Técnico, n. 82, p. 1-17, 2009.

SOBRINHO, R. B. Potencial de exploração das anonáceas no nordeste do Brasil. Fortaleza: Embrapa Agroindústria Tropical, 2010.

SOUZA, V.; LORENZI, H. Botânica Sistemática, Guia ilustrado para identificação das famílias de Angiospermas da flora brasileira, baseado em APG II. Nova Odessa: Instituto Plantarum, 2005.

STORTI, E. Biologia floral de Mauritia flexuosa Lin. Fil., na região de Manaus, AM, Brasil. Acta Amazonica, v. 23, p. 371-381, 1993.

TEICHERT, H.; DÖTTERL, S.; ZIMMA, B.; AYASSE, M.; GOTTSBERGER, G. Perfume collecting male euglossine bees as pollinators of a basal angiosperm: the case of Unonopsis stipitata (Annonaceae). Plant Biology, v. 11, n. 1, p. 29-37, 2009.

TOKUNAGA, T. A cultura da Atemóia. Campinas: CATI, 2000. (Boletim Técnico).

UHL, N.; DRANSFIELD, J. Genera Palmarum: A classification of palms based on the work of Harold E. Moore. Kansas: Allen Press, 1987.

VILALTA, R. Estudio de la biologia floral e identificacion de agentes polinizadores de la guanabana (Annona muricata L.) en la zona atlantica de Costa Rica. 1988. Tese (Doutorado), Universidad Nacional, Costa Rica. 1988.

VILLACHICA, H.; CARVALHO, J.; MULLER, C.; DIAZ, S.; ALMANZ, C. Frutales y hortalizas promisorios de la Amazonia. Tratado de Cooperacion Amazonica/FAO. 1996

VOEKS, R. Tropical forest healers and habitat preference. Economic Botany, v. 50, n. 4, p. 381-400, 1996.

______. Reproductive ecology of the piassava palm (Attalea funifera) of Bahia, Brazil. Journal of Tropical Ecology, v. 18, n. 01, p. 121-136, 2002.

WEBBER, A. C. Biologia floral de algumas Annonaceae na região de Manaus, AM. 1981. Dissertação (Mestrado) - Botânica, Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia, Manaus. 1981.

WELGEMOED, C. P.; DU PREEZ, R. J. Pollination of Annona. Inligtingsbulletin, v. 231, p. 17-20, 1992.

WESTERKAMP, C.; GOTTSBERGER, G. Diversity pays in crop pollination. Crop Science, v. 40, n. 5, p. 1209-1222, 2000.